Rijksuniversiteit Groningen
Friday 15
Email: G.S.van.Doorn@biol.rug.nl
Sexual Selection and Sympatric Speciation
DE EVOLUTIONAIRE STAMBOOM
Het aantal verschillende soorten organismen dat op aarde leeft, wordt geschat op ca. 10-100 miljoen. Volgens evolutiebiologen zijn al die verschillende soorten ontstaan door het splitsen van reeds bestaande soorten. Overeenkomstig dit idee wordt het leven op aarde gerangschikt volgens een evolutionaire stamboom, die aangeeft welke soort, op welk moment, uit welke vooroudersoort is ontstaan. Evolutionaire stambomen bestaan uit takken en vertakkingspunten. Het proces dat optreedt langs de takken van de boom wordt sinds Darwin, de grondlegger van de evolutietheorie, en Mendel, de grondlegger van de erfelijkheidsleer, goed begrepen: de erfelijke eigenschappen van soorten veranderen geleidelijk door mutatie, waarbij nieuwe varianten ontstaan door willekeurige veranderingen in het erfelijk materiaal, en selectie, waarbij individuen die slecht zijn aangepast het veld moeten ruimen voor individuen die beter zijn toegerust in de strijd om het bestaan. Mutatie en selectie leiden samen tot aanpassing van organismen aan de leefomstandigheden waarin deze zich bevinden. De aandacht van dit proefschrift richt zich niet op de takken van de evolutionaire boom, maar op de vertakkingspunten. Het proces dat daar optreedt wordt kortweg soortvorming genoemd. Soortvorming is de opsplitsing van een bestaande soort in twee nieuwe dochtersoorten. Anders dan men zou wensen voor zo'n fundamenteel evolutionair proces, wordt soortvorming nog niet goed begrepen.
SYMPATRISCHE SOORTVORMING
De meest gangbare theorie voor soortvorming is die van allopatrische soortvorming. Aanhangers van deze theorie menen dat soortvorming alleen kan optreden in populaties die ruimtelijk van elkaar zijn gescheiden. Denk bijvoorbeeld aan populaties stekelbaarzen in twee verschillende meren, of aan populaties regenwormen op twee verschillende eilanden. 'Allopatrisch' (uit het Grieks) kan vrij vertaald worden als 'in verschillende leefgebieden'. Allopatrische soortvorming wordt in gang gezet door invloeden van buitenaf (zoals de vorming van een gletsjer of de verandering van de loop van een rivier) die ervoor zorgen dat populaties ruimtelijk van elkaar gescheiden raken. Pas later, als de ruimtelijke scheiding gedurende langere tijd in stand blijft, zullen de populaties, alleen al door toevallige mutaties, ook erfelijk van elkaar gaan verschillen. Niet alle biologen zijn even gelukkig met de allopatrische theorie van soortvorming. Vooral het feit dat allopatrische soortvorming sterk afhankelijk is van onvoorspelbare gebeurtenissen (zoals de vorming van een gletsjer) en toevalsprocessen stuit sommigen tegen de borst. Immers, deze afhankelijkheid maakt evolutie tot een onvoorspelbaar proces dat in belangrijke mate gestuurd wordt door invloeden van buitenaf. Bovendien verloopt allopatrische soortvorming erg langzaam. Populaties moeten lange tijd ruimtelijk gescheiden blijven voordat ze door willekeurige mutaties zo sterk van elkaar zijn gaan verschillen dat ze bij secundair contact niet meer zullen kruisen. Als alternatief stellen tegenstanders van de allopatrische theorie daarom voor dat soortvorming primair een gevolg is van selectie, en dat ruimtelijke scheiding helemaal niet nodig is. Soortvorming wordt daarmee een van binnenuit gedreven proces, en dat maakt evolutie in beginsel voorspelbaar. Dit idee vormt de kern van de theorie van sympatrische soortvorming ('sympatrisch' betekent vrij vertaald 'in hetzelfde leefgebied'). Aanhangers van de sympatrische theorie hebben voor een aantal specifieke biologische situaties aannemelijk gemaakt dat sympatrische soortvorming mogelijk is. Desondanks werd, tot voor kort, sympatrische soortvorming door de meerderheid van biologen verworpen als een aannemelijke algemene verklaring voor soortvorming. Die afwijzing was grotendeels gebaseerd op wiskundige modellen die formeel leken aan te tonen dat sympatrische soortvorming verre van vanzelfsprekend was. De waardering voor de theorie van sympatrische soortvorming is de laatste jaren sterk toegenomen. Nieuwe gegevens, beschikbaar gekomen dankzij de ontwikkeling van moleculair genetische technieken, zijn daarvoor mede verantwoordelijk. Op grond van die gegevens blijkt in een aantal gevallen de sympatrische theorie van soortvorming beter in staat de evolutionaire relaties tussen soorten te verklaren dan de allopatrische theorie. Een fascinerend voorbeeld daarvan vinden we in kleine Afrikaanse kratermeertjes. Sommige van die meertjes bezitten een opmerkelijke soortenrijkdom aan cichliden (tropische vissen). Elk van de soorten heeft zich gespecialiseerd op een verschillende ecologische rol in het meer. Oorspronkelijk werd gedacht dat deze soorten afkomstig waren uit naburige riviersystemen en dus niet direct verwant zouden zijn. Op grond van de moleculair genetische gegevens blijkt echter dat de soorten in een meertje zeer nauw verwant zijn, en hoogst waarschijnlijk in het kratermeertje zelf uit elkaar zijn ontstaan. Het onderzochte kratermeertje is alleen zo klein dat het nauwelijks is voor te stellen dat daarin ruimtelijke scheiding van populaties mogelijk is. Dit moet wel betekenen dat de diversiteit aan cichliden in het kratermeertje door sympatrische soortvorming is ontstaan. Deze en andere bevindingen hebben een nieuwe impuls gegeven aan het theoretisch onderzoek naar sympatrische soortvorming. Ook dit proefschrift draagt daaraan bij. Ik laat zien dat de nieuwe generatie wiskundige modellen eigenlijk deeloplossingen aanlevert voor de belangrijkste theoretische bezwaren tegen sympatrische soortvorming. In tegenstelling tot de gangbare benadering, waarin verschillende modellen tegen elkaar worden afgezet als elkaar uitsluitende alternatieven, kies ik ervoor de verschillende deeloplossingen met elkaar te combineren. Mijn proefschrift richt zich daarom op het samenspel van frequentieafhankelijke selectie en seksuele selectie - twee sleutelbegrippen die in de afzonderlijke deeloplossingen centraal staan, en die ik in de loop van deze samenvatting gedetailleerd zal bespreken. Met behulp van wiskundige methoden laat ik zien dat deze factoren in combinatie soortvorming door selectie mogelijk maken. Hoewel dit aantoont dat de theoretische bezwaren tegen sympatrische soortvorming overkomelijk zijn, wil dit nog niet zeggen dat sympatrische soortvorming ook vaak zal optreden. Integendeel, het lijkt erop dat het juiste samenspel tussen frequentieafhankelijke en seksuele selectie slechts onder specifieke omstandigheden wordt gerealiseerd.
DISRUPTIEVE SELECTIE
Soorten verschillen van elkaar in één of meerdere kenmerken, en soortvorming gaat altijd gepaard met het ontstaan van variatie in erfelijke eigenschappen. Deze erfelijke variatie kan ontstaan doordat een populatie selectiekrachten in tegenovergestelde richtingen ondervindt (zogenoemde disruptieve selectie). Sterke disruptieve selectie kan een populatie in twee stukken uiteen scheuren, maar daarvoor is het wel nodig dat disruptieve selectie langdurig op de populatie inwerkt. Hier ligt een probleem, want een populatie onder invloed van disruptieve selectie is in veel opzichten vergelijkbaar met een bal op een top van een heuvel. Als de bal precies op de top ligt kan hij nog aan twee verschillende kanten naar beneden rollen, maar zodra de bal ook maar iets bij de top vandaan beweegt, is het duidelijk aan welk van beide zijden hij zal wegrollen. Evenzo kan ook een populatie eenvoudig aan de invloed van disruptieve selectie ontsnappen, zonder op te splitsen, door ofwel in de ene richting, ofwel in de andere richting te evolueren. Hoe kunnen we voorkomen dat een populatie op deze manier aan de invloed van disruptieve selectie ontsnapt? Het antwoord op deze vraag vinden we in zogeheten ecologische modellen van soortvorming, die veel aandacht hebben gegeven aan het probleem van disruptieve selectie. De oplossing die zij aandragen laat zich in twee woorden samenvatten: frequentieafhankelijke selectie. Selectie is frequentieafhankelijk, wanneer de fitness die bij een bepaalde eigenschap hoort, niet constant is, maar afhankelijk van de eigenschappen van andere individuen in de populatie (zoals bij gezelschapsspelletjes waarbij het succes van een strategie mede bepaald wordt door de strategie van de tegenstanders). Als gevolg daarvan veranderen de richting en de kracht van selectie bij elke evolutionaire aanpassing die de populatie ondergaat. Frequentieafhankelijke selectie kan een populatie, telkens als die dreigt te ontsnappen aan de invloed van disruptieve selectie, terugbrengen in de toestand waarin disruptieve selectie werkzaam is - een veelbelovende situatie als het gaat om soortvorming. Een populatie in die toestand is vergelijkbaar met een bal die langdurig in evenwicht wordt gehouden op het topje van een vinger: telkens als de bal dreigt weg te rollen, wordt, door snel met de vinger te bewegen, het krachtenspel dat op de bal inwerkt aangepast, waardoor het evenwicht kan worden hersteld.
REPRODUCTIEVE ISOLATIE
Als een populatie door frequentieafhankelijke selectie gevangen wordt gehouden onder de invloed van disruptieve selectie is aan een belangrijke voorwaarde voor soortvorming voldaan. Echter, soortvorming is dan nog niet gegarandeerd. Een sterke kracht werkt het opsplitsen van de populatie tegen. Een populatie hangt namelijk niet als los zand aan elkaar maar vormt een sterk samenhangend geheel. Die innerlijke samenhang is een gevolg van geslachtelijke voortplanting. Elke generatie ontstaan nieuwe combinaties van erfelijke eigenschappen door de vermenging van het erfelijk materiaal van de ouders in hun nakomelingen. Deze vermeniging is zeer efficiënt in het laten samenvloeien van soorten. Zozeer zelfs, dat de afwezigheid van uitwisseling van erfelijke informatie gebruikt wordt als belangrijk criterium bij de indeling van organismen in verschillende soorten. Alle populaties die direct of indirect via geslachtelijke voortplanting erfelijke informatie uitwisselen behoren volgens dit criterium tot dezelfde soort. Een soort is dan ook altijd reproductief geïsoleerd van andere soorten, d.w.z., tussen verschillende soorten vindt geen uitwisseling van erfelijke informatie plaats. Dit houdt in dat soortvorming alleen mogelijk is wanneer, tijdens het opsplitsen van de populatie door disruptieve selectie, ook meteen reproductieve isolatie ontstaat. De ecologische modellen voor soortvorming wijden nauwelijks aandacht aan de mechanismen die ten grondslag liggen aan de evolutie van reproductieve isolatie. Dit is een onderwerp dat veeleer centraal staat in zogeheten seksuele selectie modellen voor soortvorming. Deze modellen richten zich op reproductieve isolatie als gevolg van selectieve partnerkeuze. Selectieve partnerkeuze komt voor in een groot aantal soorten. In de meeste gevallen zijn het de vrouwtjes die kieskeurig zijn in het uitzoeken van een partner. Nauw verwante soorten verschillen vaak opmerkelijk sterk in eigenschappen die een rol spelen bij selectieve partnerkeuze, en de soortenrijkdom is vaak hoog in groepen van soorten waarin selectieve partnerkeuze een belangrijke rol speelt. Veel biologen zien dit als aanwijzing dat selectieve partnerkeuze en soortvorming oorzakelijk samenhangen. Seksuele selectie, het tweede sleutelbegrip dat in dit proefschrift centraal staat, wordt bij uitstek verantwoordelijk gehouden voor de evolutie van selectieve partnerkeuze. Het lijkt dan ook voor de hand te liggen dat seksuele selectie een grote invloed heeft op soortvorming.
SEKSUELE SELECTIE
Seksuele selectie leidt, net als natuurlijke selectie, tot betere aanpassing van organismen aan de leefomstandigheden waarin ze zich bevinden. Bij seksuele selectie gaat het daarbij om aanpassingen die het individu succesvoller maken in de competitie om partners. In veel gevallen gaan die aanpassingen gepaard met een verlaging van de overlevingskans. Met andere woorden, seksuele en natuurlijke selectie werken elkaar vaak tegen. Dit is ook het geval bij selectieve partnerkeuze. Als vrouwtjes bepaalde voorkeuren ontwikkelen (bijvoorbeeld, een voorkeur voor een gekleurd verenkleed) ontstaat een sterke seksuele-selectiedruk op de mannetjes om aan die voorkeur te voldoen. Zolang het seksuele-selectievoordeel groot genoeg is zullen de mannetjes daarom een kleurig verenkleed te ontwikkelen, zelfs als dit zou leiden tot een lagere overlevingskans. Evenzo is het voor een vrouwtje voordelig kieskeurig te zijn, zelfs als ze daardoor langer naar een geschikte partner moet zoeken (met alle risico's van dien). Een kieskeurig vrouwtje paart namelijk met een aantrekkelijke man. Hij zal zijn genen doorgeven aan zijn zoons, die daardoor waarschijnlijk ook aantrekkelijk zullen zijn, en een hoog voortplantingssucces zullen genieten. Een vrouwtje profiteert dus indirect van haar kieskeurigheid dankzij het hogere voortplantingssucces van haar zoons. Onder de juiste omstandigheden kan dit proces zichzelf versterken, waardoor binnen zeer korte tijd bij de vrouwtjes sterke paringsvoorkeuren ontstaan en bij de mannetjes daarop aangepaste secundaire geslachtskenmerken (zoals een kleurig verenkleed). Dit proces verloopt als een mode gril, waarbij een bepaald kledingstuk populair wordt omdat iedereen het draagt, en niet zozeer omdat de kwaliteit of de functionaliteit van het kledingstuk zoveel beter is dan die van de alternatieven. Anders gezegd, seksuele selectie kan leiden tot selectieve partnerkeuze op grond van willekeurige kenmerken. Het is, bijvoorbeeld, evengoed mogelijk dat paringsvoorkeuren ontstaan voor een rood verenkleed, dan dat ze ontstaan voor een blauw, of een geel verenkleed. Deze constatering is interessant als het gaat om soortvorming. Immers, als seksuele selectie kan leiden tot de snelle evolutie van verschillende partnervoorkeuren is het misschien ook wel mogelijk dat verschillende partnervoorkeuren op hetzelfde moment binnen één populatie ontstaan. Seksuele selectie modellen voor soortvorming hebben kortgeleden aangetoond dat deze mogelijkheid inderdaad bestaat. De modellen gaan uit van een populatie waarbinnen variatie bestaat in de paringsvoorkeuren van vrouwtjes. Sommige vrouwtjes hebben een voorkeur voor een rood verenkleed, andere voor een blauw verenkleed. De variatie in paringsvoorkeuren genereert disruptieve seksuele selectie op de mannetjes, die alleen maar toeneemt in kracht als de paringsvoorkeuren van de vrouwtjes sterker worden. Door het zelfversterkende proces van seksuele selectie dat aan de evolutie van paringsvoorkeuren ten grondslag ligt, kan de populatie snel opsplitsen in twee delen die door selectieve partnerkeuze reproductief van elkaar zijn geïsoleerd. Uiteindelijk bestaat het ene deel van de populatie uit mannetjes met een rode kleur en vrouwtjes met een voorkeur voor rood, en het andere deel uit mannetjes met een blauwe kleur en vrouwtjes met een voorkeur voor blauw. Vanwege de sterke reproductieve isolatie die binnen één populatie kan ontstaan door uiteenlopende paringsvoorkeuren, is gesuggereerd dat het zelfversterkende proces van seksuele selectie op paringsvoorkeuren gemakkelijk kan leiden tot sympatrische soortvorming. Ten onrechte, want een nauwkeuriger bestudering van de modellen laat zien dat de twee 'dochtersoorten' die door seksuele selectie ontstaan niet stabiel met elkaar kunnen samenleven. Concurrentie tussen beide soorten zorgt ervoor dat al heel snel één van de soorten verdwijnt. Dit gebeurt sneller naarmate de variatie van paringsvoorkeuren in de populatie kleiner is. Zonder aanzienlijke variatie van paringsvoorkeuren wordt het proces van soortvorming niet eens opgestart. De populatie ontsnapt dan als het ware aan disruptieve seksuele selectie door meteen ofwel uitsluitend paringsvoorkeur voor rood, ofwel uitsluitend paringsvoorkeur voor blauw te ontwikkelen. Deze uitkomst wordt verklaard door een probleem dat we al eerder tegenkwamen: een populatie kan vaak eenvoudigweg van de invloed van disruptieve selectie ontsnappen zonder op te splitsen.
CONCLUSIES VAN DIT PROEFSCHRIFT
Op grond van bovenstaande overwegingen is maar één slotsom mogelijk. Seksuele selectie modellen van sympatrische soortvorming geven een verklaring voor de evolutie van reproductieve isolatie, maar zijn onvolledig door een gebrek aan frequentieafhankelijke selectie. Immers, frequentieafhankelijke selectie kan voorkomen dat een populatie zonder op te splitsen ontsnapt aan de invloed van disruptieve selectie. Frequentieafhankelijke selectie alleen is echter onvoldoende voor soortvorming, omdat soortvorming ook de evolutie van reproductieve isolatie vereist. Dit onderwerp ontvangt juist weer weinig aandacht in de ecologische modellen van soortvorming. Ik concludeer dan ook dat sympatrische soortvorming een samenspel vereist van seksuele en frequentieafhankelijke selectie, dat alleen kan worden gerealiseerd als de ecologische en seksuele selectie aspecten van soortvorming met elkaar zijn verweven. Deze conclusie gaat in tegen de gebruikelijke benadering, waarin ecologische en seksuele selectie modellen worden afgeschilderd als elkaar uitsluitende alternatieven. Het samenspel van frequentieafhankelijke en seksuele selectie wordt onderzocht in de hoofdstukken 2 t/m 5 van dit proefschrift. In hoofdstukken 2 en 3 combineer ik ecologische en seksuele selectie modellen van soortvorming op de meest eenvoudige manier, door een model te ontwikkelen waarin zowel seksuele selectie als frequentieafhankelijke natuurlijke selectie een rol spelen. Hoofdstuk 2 richt zich daarbij op een specifiek voorbeeld en hoofdstuk 3 op een meer algemene analyse. Het model laat zien hoe seksuele en frequentieafhankelijke selectie samen kunnen zorgen voor reproductieve isolatie en stabiele samenleving van de dochtersoorten na soortvorming. Het gecombineerde model biedt echter nog geen volledige oplossing voor soortvorming door selectie. De populatie kan namelijk pas opsplitsen zodra voldoende variatie in paringsvoorkeuren bestaat. Selectie alleen blijkt niet in staat die variatie in paringsvoorkeuren te veroorzaken; het model is daarvoor afhankelijk van de variatie die door mutatie in de populatie ontstaat. In de hoofdstukken 4 en 5 van dit proefschrift combineer ik niet de modellen zelf, maar de inzichten van ecologische en seksuele selectie modellen. In deze hoofdstukken gaat het om de vraag in hoeverre seksuele selectie zelf kan leiden tot frequentieafhankelijkheid. Hoofdstuk 4 maakt duidelijk dat standaard seksuele selectie modellen niet tot frequentieafhankelijke selectie kunnen leiden. Pas als het standaardmodel aanzienlijk wordt uitgebreid, kunnen aan alle voorwaarden voor soortvorming door selectie worden voldaan. De resultaten van hoofdstuk 4 worden bevestigd door een algemene analyse in hoofdstuk 5. Dit hoofdstuk leidt tot de slotsom dat frequentieafhankelijke seksuele selectie kan ontstaan in slechts twee gevallen. Het eerste geval vereist dat zowel mannetjes als vrouwtjes een belangrijk deel van hun tijd investeren in de productie van nakomelingen en daarbij tegengestelde belangen hebben. Het tweede geval vereist competitie tussen mannetjes onderling om toegang tot de vrouwtjes, maar ook competitie tussen vrouwtjes onderling om toegang tot de mannetjes. De hoofdstukken 6 t/m 11 van dit proefschrift behandelen niet soortvorming zelf, maar verschillende deelprocessen die van belang zijn om soortvorming beter te begrijpen. Hoofdstuk 6, bijvoorbeeld, richt zich op de vraag hoe precies de erfelijke variatie toeneemt in een populatie onder invloed van frequentieafhankelijke disruptieve selectie. De hoofdstukken 7 t/m 9 onderzoeken alternatieve seksuele selectie mechanismen die ook leiden tot selectieve partnerkeuze. De paringsvoorkeuren die daarin een rol spelen zijn niet gericht op willekeurige kenmerken, maar op eigenschappen die vrouwtjes in staat stellen een partner te kiezen met 'goede genen', d.w.z, met een hoge kwaliteit. Deze hoofdstukken dragen bij aan een beter begrip van seksuele selectie voor 'goede genen', en suggereren daarnaast verschillende mogelijkheden waarop dit type seksuele selectie kan bijdragen aan soortvorming, bijvoorbeeld door het versterken van bestaande disruptieve selectie. De hoofdstukken 10 en 11, tenslotte, richten zich op de evolutie van sociale dominantieverhoudingen. De resultaten van dit hoofdstuk zijn van belang voor het beter begrijpen van competitie tussen mannetjes om toegang tot partners, een factor die ook voor soortvorming van belang is, zoals we in de hoofdstukken 4 en 5 hebben gezien. In dit proefschrift laat ik zien dat het samenspel van frequentieafhankelijke en seksuele selectie ook daadwerkelijk soortvorming door selectie mogelijk maakt. Dit toont aan dat de theoretische bezwaren tegen sympatrische soortvorming overkomelijk zijn, en dat soortvorming, onder de juiste omstandigheden, begrepen kan worden als een voorspelbaar proces. In welke mate deze conclusie consequenties heeft voor het algemene beeld dat we van soortvorming hebben, hangt in belangrijke mate af van het voorbehoud 'onder de juiste omstandigheden'. Het voor sympatrische soortvorming noodzakelijke samenspel tussen frequentieafhankelijke- en seksuele selectie lijkt alleen te worden gerealiseerd onder bijzondere biologische omstandigheden. De overwegingen in dit proefschrift doen vermoeden dat competitie tussen individuen van dezelfde sekse en tegenstrijdige belangen bij de productie van nakomelingen daaraan een essentiële bijdrage leveren. Deze, en andere voor soortvorming noodzakelijke deelprocessen, worden niet alleen theoretisch slechts ten dele begrepen (zie de hoofdstukken 6 t/m 11), ze zijn ook nog nauwelijks in hun relatie tot soortvorming onderzocht in natuurlijke populaties. Een definitief oordeel over de waarschijnlijkheid van sympatrische soortvorming is daarom pas mogelijk nadat meer gegevens van natuurlijke populaties beschikbaar zijn gekomen. Voorlopig lijkt echter de conclusie gerechtvaardigd dat sympatrische soortvorming slechts kan optreden onder uitzonderlijke omstandigheden.
PhD-Thesis Index
NVTB - Home Page