Basic to modeling the influence of food quality in ecosystems is the notion that all organisms need multiple elements in their nutrition, and not always are those present in the right proportions. The element composition of an organism may differ substantially from the element composition of its food. Stoichiometry deals with this matter, however, the traditional use of stoichiometry in food webs is simplistic. Firstly, in traditional stoichiometry, multi-substrate transformations are modeled according to Liebig's law of the minimum, where a minimum-operator effectuates a switch between different metabolic modes, depending on which element limits biomass production. This switch makes the mathematical tractability of such models cumbersome. Secondly, classic stoichiometry generally bases itself on element limitation, whereas the elements considered are available in many forms. For instance, nitrogen may be present as a mineral, an amino-acid, or in refractory phenolic matrices. As amino-acids can be used at much higher efficiency than lignin from which amino acids can only be excised after high energy investments, the classic approach does not always do justice to the thermodynamics involved in biochemical transformations. As an alternative to the classic approach, this thesis explores the use of DEB, including synthesizing units (SUs) for the uptake and use of potentially limiting substrates. It is demonstrated that this approach is able to grasp macro-biochemical processes, such as growth and maintenance, on a physiologically sound basis.
The four chapters in this thesis treat a series of models with different levels of ecological detail concerning trophic transfer. These models all consist of a set of non-linear ordinary differential equations, and they are analyzed using bifurcation analysis, to study their long term behavior.
Chapter 1 considers a classic chemostat tri-trophic food chain model with a single explicitly modeled basal resource. As a deviation from the classic food chain, the top-predator is replaced with an omnivore, which predates on both a predator and a producer species. The focus of this chapter is on the effect of omnivory in the context of nutrient enrichment. While modest omnivory, figuring as a weak trophic link in the model, is expected to stabilize the food chain, nutrient enrichment is deemed to cause adverse effects. The model shows that omnivory may indeed stabilize nutrient enriched food chains. Low interaction strengths between the omnivore and the producer species promote this stabilizing effect. The model also predicts the existence of multiple stable states and thereby accentuates the potential for omnivory induced hysteresis loops.
Chapter 2 concentrates on the use of SUs in a physiologically based model of a copepod species. This chapter demonstrates that, unlike models in traditional stoichiometry, SUs are able to effectively capture multiple element limitation in zooplankton. The model developed here is a Dynamic Energy Budget model, in which copepods ingest algae of varying nutritional quality. The model divides assimilates among nitrogenous and non-nitrogenous reserve pools. Reserves are mobilized and used to meet costs for maintenance and reproduction of the copepod. This chapter points out the need to use physiologically based models to understand the effects of food quality.
Chapter 3 incorporates the model developed in chapter~2 into a DEB-based food web model of a simple basic structure. The web consists of a diatom population, feeding on mineral nitrogen and carbon and using light for photosynthesis, and grazed upon by copepods. Dead organic detritus is decomposed into minerals and excreted minerals are recycled. Both diatoms and copepods consist of three biomass components, namely structural biomass, nitrogenous reserves and a non-nitrogenous reserves. The mass-balance formulation requires keeping track of all carbon and nitrogen in the model, and this results in a relatively large number of model state variables for a bi-trophic food chain (ten in piece). The nutritional quality of diatoms to copepods depends on the mineral resource composition. The focus of the study is the effect of different mineral provisions on long-term dynamics of this food web. Similar to classic theory, the addition of mineral nitrogen can destabilize the food chain. In contrast, carbon depletion may have a similar effect, which shows that resource depletion may also destabilize food webs. The conclusion therefore holds that the nutritional balance may be important for the stability of food webs. In the model, carbon appears to be non-limiting to the diatom species, but although carbon enrichment is unable to stimulate growth of the diatom population, it does fuel the copepod population indirectly, through changes in diatom composition. Thus, the concept of nutrient limitation may apply well to any particular trophic group, it need not work at the ecosystem level.
In chapter 4, the step from small hypothetical food webs towards larger realistic ecosystems is made. The model studied in this chapter considers a top litter layer of a pine forest soil in Wekerom, The Netherlands. This ecosystem has been empirically studied in detail, so that its trophic structure is known well. The emphasis of this work is on the potential use of mechanistically based models in field ecology. The structure of the Wekerom system is as follows. Two routes of litter decomposition can be distinguished. Bacteria are generally responsible for the decomposition of labile litter fragments, while fungi break down stable litter components, such as lignin and hemi-cellulose. The model splits up litter into four components. These are nitrogenous and non-nitrogenous components, each of which both a stable and a labile organic form exists. In addition to the resources (i.e.\ the 4 litter types) and microbiota, the food web model describes the dynamics of fungivores and bacterivores, as well as soil omnivores, capable of breaking down litter and grazing on both bacteria and fungi. The associated model thus captures both elements of multiple resource availability and trophic structure. To maintain a manageable number of state variable and parameters, the model used is a Monod-type model. The focus is on the effect of changes in fresh litter composition on the dynamics of the food web. These changes relate directly to effects of eutrophication, elevated atmospheric CO2 and UV-B enhancement on the composition of litter. The ecosystem is in stable equilibrium in all of the scenario's tested. However, the persistence of higher trophic groups may be threatened by changes in environmental circumstances. The activity of lower trophic levels is hardly affected by litter composition. The modeling results should, however, been interpreted with caution. A number of model parameters have not been measured in field experiments. On the bright side is that the model therefore gives direction to experimental research finding proper parameter values. The conclusion of this study is that the use of mechanistic models is inevitable for the understanding of the long-term dynamics of natural ecosystems, but the knowledge upon which the models base is still limited. This points out that collaborations between theoreticians and experimentalists should be stimulated.
The work presented in this dissertation yields a number of general ideas on the dynamics of ecosystems, as dependent on food web structure and resource availability. Here, omnivory stands model for weak trophic interactions. This thesis firstly treats a traditional food chain model with omnivory, and then explores a series of models each diverting in a different direction from the traditional modeling philosophy. In the traditional food chain model, with low biological detail, omnivory may act as a stabilizing factor in the food chain. The next question is whether inclusion of biological detail alone may stabilize food chains. A methodology for including physiological detail in population models is brought forward. It appeared that the stability properties of the physiologically based food chain model are similar to those of traditional food chain models. The inclusion of physiological detail does not promote stability in the associated model. To the contrary, recycling, an important feature in natural systems, potentially destabilizes the food chain. The implementation of organismal physiology comes with an increased model complexity. On the other hand, it facilitates the quantitative use in ecosystem studies and makes the models more suitable for experimental backup. Adding physiological detail in larger food webs with a higher connectance reduces the potential for oscillatory behavior. It is, for the time being, impossible to attribute the ubiquity of stable steady states in this model to weak trophic links. However, the combined results presented in this thesis suggest that the reticulate trophic interactions imposed on this model are responsible for food web stability. This suggestion could serve as a working hypothesis for food web studies in the years to come. Again, the inclusion of physiological realism makes the model suitable for experimental backup. In addition, the model exposes gaps in ecological knowledge. The expectation spoken out here is that only the collaboration between experimental ecologists and theoreticians will result in fundamental advance in ecology. While experimentalists need a mechanistic framework to design the proper experiments, modelers need empirical data to validate their results.
However, the model revealed that imbalances in nutrient provision, rather than enrichment, may be the cause of destabilization. Furthermore, both additions of carbon and nitrogen stimulate copepod population growth, which points out the need to be careful in applying the limitation of a single nutrient to ecosystem dynamics.
Ecosystemen zijn in het algemeen dusdanig gecompliceerd dat het absoluut onmogelijk is om ze tot in detail te begrijpen en nauwkeurige voorspellingen, van bijvoorbeeld de populatiegrootte van een belangwekkende soort, op de lange termijn te doen. Wel kunnen we wiskundige modellen maken van ecosystemen, waarbij we ons concentreren op eigenschappen die naar onze huidige inzichten het meest sturend zijn in het dynamische gedrag ervan. Daarbij worden interacties tussen soorten onderling, en tussen soorten en hun milieu nagebootst. Hierbij worden details, waarvan men aanneemt dat ze niet of nauwelijks van invloed zijn, weggelaten. Vervolgens is het mogelijk om te bezien hoe zo'n model, dat nu een verregaande versimpeling van een echt ecosysteem is, zou reageren op veranderingen in het milieu. De volgende stap is dat men teruggaat naar de natuur om vast te stellen of de modelvoorspellingen naar redelijkheid kloppen met waarnemingen in het veld. Wanneer dat niet het geval is, dan luidt de conclusie dat er iets mis met de aannames achter het gebruikte model. Door gemiste details die blijkbaar toch van belang waren op te sporen verkrijgt men meer begrip in de sturende factoren achter ecosystemen.
Bij het maken van een ecosysteem-model moeten natuurlijke systemen enorm worden versimpeld, en het valt niet licht daarin de juiste keuzes te maken. Omdat ecologie de kennis is van interacties tussen organismen en hun milieu, ligt het voor de hand om een goede wiskundige beschrijving van deze interacties centraal te stellen bij het maken van ecosysteem-modellen. Een van de meest in het oog springende interacties tussen een soort en zijn milieu is het vinden van voedsel in dat milieu. Modellen uit de populatie-dynamica concentreren zich dan ook veelal op het voedingsgedrag van soorten. Daarin zijn verschillende gedragingen mogelijk. Zo kunnen planten groeien van mineralen en licht, eten herbivoren planten en eten carnivoren weer herbivoren, en misschien ook wel andere carnivoren. Maar al die soorten scheiden ook weer stoffen uit, of gaan dood waarna ze worden afgebroken. Zo komen weer voedingsstoffen in het milieu, die dan weer door planten kunnen worden gebruikt en daarmee is het voedselweb rond. In het bovenstaande voorbeeld worden alle planten gemakshalve op een hoop gegooid, evenals herbivoren en carnivoren. Deze indeling in zogenaamde trofische groepen is erop gebaseerd dat de soorten binnen zo'n groep onderling min of meer op dezelfde wijze met voedsel omgaan. Het voorbeeld hierboven klinkt misschien wel simpel, maar toch blijkt het analyseren van een wiskundig model waarin het is uitgewerkt al buitengewoon ingewikkeld.
De eerste modellen van voedselwebben waren van nog eenvoudiger structuur dan het hierboven beschreven voedselweb. Meestal betrof het een eenvoudige voedselketen, bestaande uit een populatie van producenten, consumenten die leven van deze producenten, en predatoren die weer jagen op consumenten. Toch bleken deze modellen soms in staat realistische voorspellingen te doen van het gedrag van natuurlijke ecosystemen. Een voorbeeld van zo'n modelvoorspelling is de verwachting dat ecosystemen die blootgesteld worden aan een overmaat van nutrienten instabiel kunnen worden. In de praktijk blijkt overbemesting, een vorm van nutrientenverrijking, inderdaad een oorzaak van veel problemen in zoetwater-ecosystemen. Een andere voorspelling van dergelijke modellen is dat ecosystemen zich chaotisch kunnen gedragen. In dat geval is het fundamenteel onmogelijk om hun lange termijn gedrag te voorspellen. Of chaos ook in natuurlijke ecosystemen voorkomt, daarover lopen de meningen uiteen.
In een voedselketen staat elke populatie slechts in directe verbinding met haar voedingsbron en haar predatoren, zodat het aantal verbindingen per trofische groep niet groter is dan 2. Een recent naar voren gekomen idee is echter dat ecosystemen stabieler zullen zijn naarmate er het aantal verbindingen tussen de verschillende trofische groepen toeneemt. Een voorbeeld van een extra verbinding zou kunnen zijn de toevoeging van een omnivoor, die zowel predatoren als consumenten eet. Door de aanwezigheid van de omnivoor staat de consument nu niet alleen meer in directe verbinding met zijn voedsel en de predator populatie, maar ook met de populatie omnivoren. Een andere mogelijkheid tot uitbreiding van het aantal verbindingen is het toekennen van meerdere voedselbronnen aan het model. Veel soorten organismen zijn in de natuur ook afhankelijk van meerdere voedselbronnen, zodat langs deze weg ook een groter ecologisch realisme in het model tot stand komt. Dit proefschrift gaat over de effecten van dit soort verbindingen op de dynamiek van wiskundige voedselweb modellen. Daarbij wordt gebruik gemaakt van de Dynamische Energie Budget (DEB) theorie. Dat is een biologische theorie die op consistente wijze regels voorschrijft voor de opname en het gebruik van energie en nutrienten door organismen. De DEB-theorie baseert zich op behoudswetten en natuurkundige principes, en kan vanwege deze systematische aanpak worden toegepast op alle levende organismen.
In hoofdstuk 1 wordt een omnivoor toegevoegd aan een voedselketen, waarin de producent een voedselbron gebruikt en wordt bejaagd door predatoren en omnivoren, die naast consumenten ook predatoren bejagen. In dit hoofdstuk wordt afgeleid dat omnivorie stabiliserend kan werken op het gedrag van ecosystemen, onder de voorwaarde dat omnivoren, in vergelijking tot predatoren, minder goed zijn in het bejagen van consumenten. Ook wordt daar aangetoond dat de aanwezigheid van omnivorie kan voorkomen dat een voedselweb zich chaotisch gedraagt. Tot slot voorspelt het model dat omnivorie kan leiden tot het bestaan van meerdere stabiele ecologische evenwichten. Dat betekent dat, onder invloed van een veranderend milieu, de omvang van de deelnemende populaties plotseling naar een ander stabiel niveau kan omslaan. Door het naast elkaar bestaan van stabiele situaties zal, wanneer de verstoring wordt opgeheven, het ecosysteem niet terugkeren naar de oorspronkelijke situatie, maar in de nieuw ontstane samenstelling blijven voortbestaan.
Hoofdstuk 2 concentreert zich op de invloed van meerdere benodigde voedselbronnen op de dynamica van een roeipootkreeft, genaamd Acartia tonsa. Roeipootkreeftjes zijn zeer algemeen voorkomende zeer kleine kreeftachtigen, voorkomend in water. In dit hoofdstuk wordt voor het eerst gebruik gemaakt van de DEB-theorie. Hier tonen we aan dat, voor een realistische beschrijving van de eierproduktie van dit dier, een realistischer model dan dat tot voor kort meestal werd gebruikt nodig is voor het omgaan met meer dan een voedselbron. We concluderen dat de DEB-theorie hierin een belangrijke bijdrage kan leveren.
Het roeipootkreeftjes-model uit het tweede hoofdstuk dient als modelonderdeel in hoofdstuk 3. Hierin wordt een voedselketen waarin meerdere voedselbronnen een rol spelen geanalyseerd. De structuur van dit model is als volgt: een populatie van diatomeeen (een soort algen) groeit op licht, koolstof en stikstof en wordt begraasd door de roeipootkreeftjes uit hoofdstuk 2. Stoffen die worden uitgescheiden door deze twee soorten worden weer afgebroken, zodat ze weer kunnen dienen als voedingsstof voor de diatomeeen. Ook dit wiskundige model is opgezet volgens de DEB-theorie. Het model voorspelt onder meer dat een hoge mate van stikstoftoevoeging leidt tot destabilisatie van het voedselweb. Dat is een conclusie die strookt met de traditionele voedselketen-modellen. De belangrijkste conclusie is echter dat het model goed gebruikt kan worden om effecten van het voedselaanbod aan de producenten (de diatomeeen) op de dynamiek van de predator-populatie (de roeipootkreeftjes) te bestuderen, waar dat met de klassieke modellen niet goed mogelijk was. De gebruikte modelaanpak is daarmee beter geschikt om de invloed van voedselwebstructuren op het gedrag van ecosystemen te bestuderen.
Hoofdstuk 4 behandelt een model van biologische afbraak van dood organisch materiaal in een bosbodem-ecosysteem. Dit model is gebaseerd op een bestaand naaldbos-ecosysteem nabij Wekerom, in de buurt van Wageningen. In dit hoofdstuk wordt geprobeerd een brug te slaan tussen theoretische modellen en veldonderzoek, om zo met gebundelde kennis tot een beter begrip van de werking van ecosystemen te komen. Hier komen begrippen als omnivorie en verscheidenheid in voedselbronnen samen voor in een model dat bestaat uit een wat groter aantal deelnemers. Het betreft hier schimmels en bacterien die verantwoordelijk zijn voor de afbraak van naalden, maar ook schimmel- en bacterie-eters, en daarnaast nog omnivoren die leven van zowel dood naaldmateriaal als schimmels en bacterien. Het hoofddoel van deze studie is om aan te tonen dat de eerder in dit proefschrift gepropageerde methoden om ecosystemen te modelleren ook kunnen worden toegepast op bestaande, wat ingewikkelder, ecosystemen. Het blijkt echter dat de in experimenten opgedane kennis veelal ontoereikend is bij het ontwikkelen van dergelijke modellen. Het positieve hiervan is de observatie dat het model effectief gaten in benodigde kennis blootlegt. De conclusie is dan ook dat de voorgestelde modelleer-aanpak sturend kan werken bij het ontwikkelen van veld-experimenten en dat een goede samenwerking tussen modelmakers en experimentatoren een voorwaarde is in de vooruitgang van ecologisch onderzoek.